Высокие хирургические технологии профилактики и лечения лимфореи и лимфедемы конечностей после аксиллярной и паховой лимфаденэктомии (обзор литературы)

   Выполнение радикальных операций с аксиллярной и паховой лимфаденэктомией сопряжено с развитием лимфореи и лимфедемы конечностей, которые без должной профилактики и лечения приводят к инвалидизации и ухудшению качества жизни абсолютного большинства оперированных больных. В статье проанализирована эффективность высокотехнологичных оперативных вмешательств с использованием эндоскопической аппаратуры, робототехники и реконструктивной микрохирургии в плане профилактики лимфореи и лимфедемы конечностей после аксиллярной и паховой лимфаденэктомии. Выполнен поиск исследований в открытых базах данных PubMed и Google Scholar. Проанализированы полнотекстовые публикации на русском и английском языках за последние 15 лет, содержащие информацию об использовании эндоскопических, роботизированных и микрохирургических технологий паховой и аксиллярной лимфаденэктомии. Представление полученных результатов в виде диаграмм производилось с помощью программы MS Office Excel 2019. Частота лимфореи после эндоскопической аксиллярной лимфаденэктомии варьирует в пределах от 3,1 до 97,6 %, после видеоэндоскопической паховой лимфаденэктомии – 0–30,7 %, лимфедемы – 0–19,0 %. Лимфорея после роботической паховой лимфаденэктомии встречается с частотой от 0–29,4 %, лимфедема – 0–27,3 %. Частота лимфореи после роботизированной мастэктомии с сохранением соска и реконструкцией молочной железы наиболее разнородная – от 0 до 94,7 %. Эффективность лимфовенозных анастомозов отмечена у 87,5–100 % больных лимфедемой нижних конечностей, у 80,7–93,3 % – лимфедемой верхних конечностей. Эффективность лимфонодуловенозных анастомозов отмечена у 70,6–100 % больных лимфедемой нижних конечностей. Эффективность пересадки васкуляризированных лимфоузлов отмечена у 66,7–100 % больных лимфедемой нижних конечностей и у 71,4–100 % – лимфедемой верхних конечностей. Таким образом, высокотехнологичные эндоскопические, роботизированные и микрохирургические операции, несмотря на неоднородную их эффективность, по большей части позитивно отразились на снижении частоты лимфореи и лимфедемы конечностей после аксиллярной и паховой лимфаденэктомии. Однако проведение таких вмешательств в один этап с лимфаденэктомией в большинстве случаев остается невозможным из-за высокой стоимости технологичной аппаратуры и расходных материалов, а также недостаточной квалификации специалистов. Поэтому поиск совершенных и в то же время доступных и воспроизводимых методов профилактики лимфореи и лимфедемы конечностей после лимфаденэктомии остается актуальной проблемой.

1. ten Wolde B., van den Wildenberg F.J.H., Keemers-Gels M.E., Polat F., Strobbe L.J.A. Quilting prevents seroma formation following breast cancer surgery: closing the dead space by quilting prevents seroma following axillary lymph node dissection and mastectomy. Ann Surg Oncol. 2014;21(3):802-807. doi: 10.1245/s10434-013-3359-x

2. Watanabe Y., Koshiyama M., Seki K., Nakagawa M., Ikuta E., et al. Development and Themes of Diagnostic and Treatment Procedures for Secondary Leg Lymphedema in Patients with Gynecologic Cancers. Healthcare. 2019;7(3):101. doi: 10.3390/healthcare7030101

3. Gilly FN, François Y, Sayag-Beaujard AC, Glehen O, Brachet A, Vignal J. Prevention of lymphorrhea by means of fibrin glue after axillary lymphadenectomy in breast cancer: prospective randomized trial. Eur Surg Res. 1998;30(6):439-443. doi: 10.1159/000008611

4. Öztürk M.B., Akan A., Özkaya Ö., Egemen O., Öreroğlu A.R., et al. Saphenous Vein Sparing Superficial Inguinal Dissection in Lower Extremity Melanoma. J Skin Cancer. 2014;13. doi: 10.1155/2014/652123

5. Lattimore C.M., Meneveau M.O., Marsh K.M., Shada A.L., Slingluff C.L., Dengel L.T. A Novel Fascial Flap Technique After Inguinal Complete Lymph Node Dissection for Melanoma. Journal of Surgical Research. 2022;278:356-363. doi: 10.1016/j.jss.2022.04.039

6. Delman KA, Kooby DA, Rizzo M, et al. Initial Experience with Videoscopic Inguinal Lymphadenectomy. Ann Surg Oncol. 2011;18:977-982. doi: 10.1245/s10434-010-1490-5

7. Yuan J.B., Chen M.F., Qi L., Li Y., Li Y.L., et al. Preservation of the saphenous vein during laparoendoscopic single-site inguinal lymphadenectomy: comparison with the conventional laparoscopic technique. BJU Int. 2015;115(4):613-618. doi: 10.1111/bju.12838

8. Kumar V., Sethia K.K. Prospective study comparing video-endoscopic radical inguinal lymph node dissection (VEILND) with open radical ILND (OILND) for penile cancer over an 8-year period. BJU International. 2017;119(4):530-534. doi: 10.1111/bju.13660

9. Postlewait L.M., Farley C.R., Diller M.L., et al. A Minimally Invasive Approach for Inguinal Lymphadenectomy in Melanoma and Genitourinary Malignancy: Long-Term Outcomes in an Attempted Randomized Control Trial. Ann Surg Oncol. 2017;24:3237-3244. doi: 10.1245/s10434-017-5971-7

10. Russell C.M., Salami S.S., Niemann A., Weizer A.Z., Tomlins S.A., et al. Minimally Invasive Inguinal Lymphadenectomy in the Management of Penile Carcinoma. Urology. 2017;106:113-118. doi: 10.1016/j.urology.2017.04.022

11. Ye Y.L., Guo S.J., Li Z.S., Yao K., Chen D., et al. Radical Videoscopic Inguinal Lymphadenectomies: A Matched Pair Analysis. J Endourol. 2018;32(10):955-960. doi: 10.1089/end.2018.0356

12. Mageed H.A., Saad I., Mostafa A., et al. Minimally invasive inguinal lymph node dissection: initial experience and reproducibility in a limited resource setting – with technique video. Surg Endosc. 2020;34:4669-4676. doi: 10.1007/s00464-020-07813-z

13. Thyavihally Y.B., Dev P., Waigankar S.S., et al. Comparative study of perioperative and survival outcomes after video endoscopic inguinal lymphadenectomy (VEIL) and open inguinal lymph node dissection (O-ILND) in the management of inguinal lymph nodes in carcinoma of the penis. J Robot Surg. 2021;15(6):905-914. doi: 10.1007/s11701-020-01189-x

14. Fankhauser C.D., Lee E.W.C., Issa A., Oliveira P., Lau M., et al. Saphenous-sparing Ascending Video Endoscopic Inguinal Lymph Node Dissection Using a Leg Approach: Surgical Technique and Perioperative and Pathological Outcomes. European Urology Open Science. 2022;35:9-13. doi: 10.1016/j.euros.2021.10.004

15. Yang M, Liu Z, Tan Q, Hu X, Liu Y, et al. Comparison of antegrade robotic assisted VS laparoscopic inguinal lymphadenectomy for penile cancer. BMC Surgery. 2023;23:55. doi: 10.1186/s12893-023-01935-6

16. Falcone M., Gul M., Peretti F., Preto M., Cirigliano L., et al. Inguinal Lymphadenectomy for Penile Cancer: An Interim Report from a Trial Comparing Open Versus Videoendoscopic Surgery Using a Within-patient Design. European Urology Open Science. 2024;63:31-37. doi: 10.1016/j.euros.2024.02.007

17. Fang J., Ma L., Zhang Y.-H., Yang Z.-J., Yu Y., Cao X.-C. Endoscopic sentinel lymph node biopsy and endoscopic axillary lymphadenectomy without liposuction in patients with early stage breast cancer. Surg Oncol. 2017;26(4):338-344. doi: 10.1016/j.suronc.2017.07.005

18. Lai H.-W., Chen D.-R., Liu L.-C., Chen S.-T., Kuo Y.-L., et al. Robotic Versus Conventional or Endoscopic-assisted Nipple-sparing Mastectomy and Immediate Prosthesis Breast Reconstruction in the Management of Breast Cancer: A Prospectively Designed Multicenter Trial Comparing Clinical Outcomes, Medical Cost, and Patient-reported Outcomes (RCENSM-P). Ann Surg. 2024;279(1):138. doi: 10.1097/sla.0000000000005924

19. В России за 17 лет количество роботических операций выросло в 518 раз. URL: https://robot-davinci.ru/novosti/v-rossii-za-17-let-kolichestvo-roboticheskih-operaciy-vyroslo-v-518-raz/ (дата обращения: 15. 08. 2025).

20. Ahn J.H., Park J.M., Choi S.B., Go J., Lee J., et al. Early experience of robotic axillary lymph node dissection in patients with node-positive breast cancer. Breast Cancer Res Treat. 2023;198(3):405-412. doi: 10.1007/s10549-022-06760-8

21. The da Vinci® system: technology and surgical analysis. https://entokey.com/the-da-vinci-system-technology-and-surgical-analysis/ (accessed: August 29, 2025).

22. Jain V., Sekhon R., Giri S., Hassan N., Batra K., et al. Robotic-Assisted Video Endoscopic Inguinal Lymphadenectomy in Carcinoma Vulva: Our Experiences and Intermediate Results. International Journal of Gynecological Cancer. 2017;27(1):159-165. doi: 10.1097/igc.0000000000000854

23. Yu H., Lu Y., Xiao Y., et al. Robot-assisted laparoscopic antegrade versus open inguinal lymphadenectomy: a retrospective controlled study. BMC Urol. 2019;19(135). doi: 10.1186/s12894-019-0571-4

24. Brassetti A., Pallares-Mendez R., Bove A.M., Misuraca L., et al. Comparing Outcomes of Open and Robot-Assisted Inguinal Lymphadenectomy for the Treatment of cN2 Squamous Cell Carcinoma of the Penis: A Retrospective Single-Center Analysis. Cancers. 2024; 16(23): 3921. doi: 10.3390/cancers16233921

25. Rawal S.K., Khanna A., Singh A., Jindal T., Sk R., et al. Robot-Assisted Video Endoscopic Inguinal Lymph Node Dissection for Penile Cancer: An Indian Multicenter Experience. Journal of Endourology. 2024;38(8):879-883. doi: 10.1089/end.2023.0719

26. Toesca A., Peradze N., Manconi A., Galimberti V., Intra M., et al. Robotic nipple-sparing mastectomy for the treatment of breast cancer: Feasibility and safety study. Breast. 2017;31:51-56. doi: 10.1016/j.breast.2016.10.009

27. Sarfati B., Struk S., Leymarie N., Honart J.-F., Alkhashnam H., et al. Robotic Prophylactic Nipple-Sparing Mastectomy with Immediate Prosthetic Breast Reconstruction: A Prospective Study. Ann Surg Oncol. 2018;25(9):2579-2586. doi: 10.1245/s10434-018-6555-x

28. Houvenaeghel G., Bannier M., Rua S., Barrou J., Heinemann M., et al. Breast cancer robotic nipple sparing mastectomy: evaluation of several surgical procedures and learning curve. World J Surg Oncol. 2019;17(1):27. doi: 10.1186/s12957-019-1567-y

29. Toesca A., Invento A., Massari G., Girardi A., Peradze N., et al. Update on the Feasibility and Progress on Robotic Breast Surgery. Ann Surg Oncol. 2019;26(10):3046-3051. doi: 10.1245/s10434-019-07590-7

30. Lai H.-W., Chen S.-T., Mok C.W., Lin Y.-J., Wu H.-K., et al. Robotic versus conventional nipple sparing mastectomy and immediate gel implant breast reconstruction in the management of breast cancer - A case control comparison study with analysis of clinical outcome, medical cost, and patient-reported cosmetic results. J Plast Reconstr Aesthet Surg. 2020;73(8):1514-1525. doi: 10.1016/j.bjps.2020.02.021

31. Toesca A., Sangalli C., Maisonneuve P., Massari G., Girardi A., et al. A Randomized Trial of Robotic Mastectomy Versus Open Surgery in Women With Breast Cancer or BrCA Mutation. Ann Surg. 2022;276(1):11-19. doi: 10.1097/sla.0000000000004969

32. Furukawa H., Osawa M., Saito A., Hayashi T., Funayama E., et al. Microsurgical lymphaticovenous implantation targeting dermal lymphatic backflow using indocyanine green fluorescence lymphography in the treatment of postmastectomy lymphedema. Plast Reconstr Surg. 2011;127(5):1804-1811. doi: 10.1097/prs.0b013e31820cf2e2

33. Chang D.W., Suami H., Skoracki R. A prospective analysis of 100 consecutive lymphovenous bypass cases for treatment of extremity lymphedema. Plast Reconstr Surg. 2013;132(5):1305-1314. doi: 10.1097/prs.0b013e3182a4d626

34. Boccardo F., Dessalvi S., Campisi C., Molinari L., Spinaci S., et al. Microsurgery for groin lymphocele and lymphedema after oncologic surgery. Microsurgery. 2014; 34(1): 10-13. doi: 10.1002/micr.22129

35. Onoda S., Todokoro T., Hara H., Azuma S., Goto A. Minimally invasive multiple lymphaticovenular anastomosis at the ankle for the prevention of lower leg lymphedema. Microsurgery. 2014;34(5):372-376. doi: 10.1002/micr.22204

36. Chen W.F., Yamamoto T., Fisher M., Liao J., Carr J. The ‘Octopus’ Lymphaticovenular Anastomosis: Evolving Beyond the Standard Supermicrosurgical Technique. J Reconstr Microsurg. 2015;31(6):450-457. doi: 10.1055/s-0035-1548746

37. Torrisi J.S., Joseph W.J., Ghanta S., Cuzzone D.A., Albano N.J., et al. Lymphaticovenous bypass decreases pathologic skin changes in upper extremity breast cancer-related lymphedema. Lymphat Res Biol. 2015;13(1):46-53. doi: 10.1089/lrb.2014.0022

38. Chen W.F., Zhao H., Yamamoto T., Hara H., Ding J. Indocyanine Green Lymphographic Evidence of Surgical Efficacy Following Microsurgical and Supermicrosurgical Lymphedema Reconstructions. J Reconstr Microsurg. 2016; 32(9): 688-698. doi: 10.1055/s-0036-1586254

39. Poumellec M.A., Foissac R., Cegarra-Escolano M., Barranger E., Ihrai T. Surgical treatment of secondary lymphedema of the upper limb by stepped microsurgical lymphaticovenous anastomoses. Breast Cancer Res Treat. 2017; 162(2): 219-224. doi: 10.1007/s10549-017-4110-2

40. Овчинникова И.В., Гимранов А.М., Тазиева Г.Р., Бусыгин М.А., Корунова Е.Г. Превентивное наложение лимфовенозных анастомозов в подмышечной области одномоментно с лимфатической диссекцией при лечении рака молочной железы для профилактики лимфедемы верхней конечности (методика LYMPHA) // Хирургия. Журнал им. Н.И. Пирогова. 2024. Т. 2, вып. 2. С. 42–47. doi: 10.17116/hirurgia202402242

41. Kukreja-Pandey S., Bailey E.A., Chen W.F. D118. Inguinal Lymph Node to Vein Anastomosis – “The Cleveland Clinic Experience and Technical Refinements”. Plast Reconstr Surg Glob Open. 2024;12(S5):123-124. doi: 10.1097/01.GOX.0001018940.92510.2c

42. Jeltsch M., Kaipainen A., Joukov V., Meng X., Lakso M., et al. Hyperplasia of lymphatic vessels in VEGF-C transgenic mice. Science. 1997;276(5317):1423-1425. doi: 10.1126/science.276.5317.1423

43. Gharb B.B., Rampazzo A., Spanio di Spilimbergo S., Xu E.-S., Chung K.-P., Chen H.-C. Vascularized lymph node transfer based on the hilar perforators improves the outcome in upper limb lymphedema. Ann Plast Surg. 2011;67(6):589-593. doi: 10.1097/sap.0b013e3181f88e8a

44. Saaristo A.M., Niemi T.S., Viitanen T.P., Tervala T.V., Hartiala P., Suominen E.A. Microvascular breast reconstruction and lymph node transfer for postmastectomy lymphedema patients. Ann Surg. 2012;255(3):468-473. doi: 10.1097/sla.0b013e3182426757

45. Viitanen T.P., Visuri M.T., Hartiala P., Mäki M.T., Seppänen M.P., et al. Lymphatic vessel function and lymphatic growth factor secretion after microvascular lymph node transfer in lymphedema patients. Plast Reconstr Surg Glob Open. 2013;1(2):1-9. doi: 10.1097/gox.0b013e318293a532

46. Sapountzis S., Singhal D., Rashid A., Ciudad P., Meo D., Chen H.-C. Lymph node flap based on the right transverse cervical artery as a donor site for lymph node transfer. Ann Plast Surg. 2014;73(4):398-401. doi: 10.1097/sap.0b013e31827fb39e

47. Dionyssiou D., Demiri E., Tsimponis A., Sarafis A., Mpalaris V., et al. A randomized control study of treating secondary stage II breast cancer-related lymphoedema with free lymph node transfer. Breast Cancer Res Treat. 2016;156(1):73-79. doi: 10.1007/s10549-016-3716-0

48. Batista B.N., Germain M., Faria J.C., Becker C. Lymph node flap transfer for patients with secondary lower limb lymphedema. Microsurgery. 2017;37(1):29-33. doi: 10.1002/micr.22404

49. Ciudad P., Maruccia M., Socas J., Lee M.H., Chung K.P., et al. The laparoscopic right gastroepiploic lymph node flap transfer for upper and lower limb lymphedema: Technique and outcomes. Microsurgery. 2017;37(3):197-205. doi: 10.1002/micr.22450

50. Inbal A., Teven C.M., Chang D.W. Latissimus dorsi flap with vascularized lymph node transfer for lymphedema treatment : Technique, outcomes, indications and review of literature. J Surg Oncol. 2017 Jan;115(1):72-77. doi: 10.1002/jso.24347

51. Cheng G., Duan Y., Xiong Q., Liu W., Yu F., et al. Clinical application of magnetic resonance lymphangiography in the vascularized omental lymph nodes transfer with or without lymphaticovenous anastomosis for cancer-related lower extremity lymphedema. Quant Imaging Med Surg. 2023;13(9):5945-5957. doi: 10.21037/qims-22-1443